他是鸣人的上一代阿修罗转世，带土所憧憬的“最强忍者”，宇智波斑心目中永远的对手。他是被世人誉为“忍者之神”的男人，对于他的实力，用药师兜的话来说：“见识过他力量的人，都盛赞他是如同六道仙人般的神话”，尽管兜并没有见识过。除去实力，千手柱间更伟大的是其成就，他是建立木叶村的初代火影，开创忍者时代的英雄。
在忍者时代到来前，是无序的乱世，六道仙人留下的查克拉和忍术成为了危险的武器，忍者之间彼此忌惮，谁都不敢掉以轻心，他们只敢信任自己的家人，为了各自家族而战，并在长年争斗中结下了不解之仇。而众多忍者家族中，实力最强、积怨最深的，是自六道仙人开创忍宗起便相争千年的千手和宇智波。
在这个充满仇恨与战火的时代，身为千手一族少当家的柱间，偶遇了正在打水漂（stoneskipping）的宇智波一族少当家斑。斑：“你这家伙是谁？不要站在身后干扰我，我这人敏感着呢！”两个喜欢打水漂的少年就这样结为玩伴，在河边的属于他们的“秘密基地”，享受着童年应有的乐趣。他们只知道彼此的名字，没有互报家门，因为在这个乱世中一旦说出姓氏，双方为仇家是大概率事件。
后来柱间两个年幼的弟弟相继战死，在这个时代，忍者的平均寿命不到30岁，而大幅拉低这一数值的，就是那些过早在战场上夭折的小孩。于是柱间顶撞身为族长的父亲，希望不要让族人去白白送死，但被父亲严厉训斥：“忍者为战死沙场而生，想要和平就得消灭所有的敌人！”柱间失落的坐在河边，看着漂过的浮尸，难道互相厮杀就是忍者的唯一出路吗？与族人们痛恨敌人不同，他痛恨的是战争本身。
这时柱间得知，斑也有三个弟弟死于战争，和自己一样想要改变这个战乱时代。于是柱间和斑从两小无猜的玩伴上升为拥有共同理想的知己，他们的活动从打水漂变成了筹谋改变世界。很快他们达成共识：想要改变世界，首先要足够强！
斑：“弱者只能嘴上说说，什么也改变不了。”柱间：“只要够强，大人们就不能忽视我们的意见！”
抱着这样的想法，两人开始切磋技艺，柱间惊喜的发现对方的实力不亚于自己，数次较量都是平手。斑一面得意道：“我已经没有弱点了”，一面走到河边小解，柱间则默默站到了他身后，水流戛然而止。“真的停住了？”柱间揶揄道，“发现弱点了！”斑咆哮着：“信不信把你扔到我刚尿完的河里去！”
柱间和斑的关系越来越亲密，改变世界的计划也初见雏形，坐在俯瞰这片土地的山崖上，柱间对斑说：“在这里建一个属于我们的村落吧！让村里的孩子们不必互相厮杀，在学校里长大变强。”柱间所描绘的未来打动了斑，斑：“如果村子真的建成，我就可以好好保护唯一的弟弟了。”
这时斑的水漂也能够打到对岸了，他们像往常一样接住彼此扔过去的石头：“下次见面前就放你那儿保管吧。“然而，他们再也没有机会像这样打水漂了，柱间和斑的私会被双方家长发现，直到这时他们才知道，对方是千手和宇智波的少当家。柱间知道这意味着什么，他们的手上沾满了对方亲人的鲜血，是天生的宿敌。
柱间和斑再一次来到河边，用打水漂的方式进行了最后的告别，他们的友情戛然而止，日后只能是战场上的敌人，斑还因此开启了写轮眼。
从那以后，柱间和斑貌似在战场上针锋相对，不过每次交手都和从前切磋一样不分胜负。渐渐的两人长大，成为了各自家族的族长，正如他们小时候计划的那样：拥有了足够的力量和话语权。终止战争的条件已经具备，只要他们一句话，千手和宇智波两大家族就能和解。
但斑不能同意，尤其是仅剩的弟弟泉奈，被柱间的弟弟扉间杀死后。族人的仇、兄弟的仇，不能因一纸合约而勾销。斑移植了弟弟的眼睛，开启了永恒万花筒写轮眼，想要和柱间一决雌雄。
决战中，柱间使出了大规模木遁忍术·花树界降临，通天般的树藤轻易将斑的须佐能乎击倒，同时花粉的毒素将其彻底麻痹。但斑依靠永恒万花筒的瞳力使出了空前强大的完全体须佐能乎，柱间则召出与其规模对等的木遁·木人。两人的鏖战持续了一整天，最终倒下的人是斑。
这一战柱间并没有使用仙术，只靠普通木遁对抗完全体须佐能乎其实有些勉强，不过宇智波的人向来续航不佳，斑最后可能是消耗过度，力竭倒下。
看到族长战败，宇智波的族人纷纷投降，扉间想要斩杀斑，但被柱间厉声喝止。柱间想要的不是征服，而是和解，如果杀掉斑，宇智波又会和千手结下新仇，况且，斑是他的朋友，是怀抱着共同理想的知己。
柱间问斑：“我们还能像从前那样打水漂吗？”斑苦笑道：“我和你已经不同了，现在的我连一个想要保护的弟弟都没有了。我无法相信你们一族，除非你杀掉你的弟弟，或者自杀。”柱间没有迟疑，将苦无对准了自己。他知道斑无法原谅杀死他弟弟的扉间，但他无论如何也不想杀死自己的弟弟，所以他很感谢斑给了他选择的余地。
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